瓊瓊杵尊との出会いと求婚——地上初の天津神の婚姻
天孫降臨した瓊瓊杵尊が笠沙の岬を歩いていると、美しい女神と出会った。瓊瓊杵尊が「あなたは誰の娘か」と問うと「大山津見神（おおやまつみのかみ）の娘、木花之佐久夜毘売です」と答えた。瓊瓊杵尊はその美しさに惹かれ一夜の求婚をしようとしたが、木花之佐久夜毘売は「父に聞かなければ答えられません」と慎み深く答え、父神に使者を送った。大山津見神は大変喜び、姉・磐長姫命とともに木花之佐久夜毘売を差し出した。しかし瓊瓊杵尊は磐長姫命の容貌を見て断り、木花之佐久夜毘売だけを妻として迎えた。大山津見神はこれを嘆き「磐長姫を共に嫁がせたのは、岩のように長く永遠のご加護をと願ったからです。彼女を断ったことで、天孫の命は花のように短くなるでしょう」と言ったとされる。これが人間（天皇も含めて）の寿命が短くなった原因とされる。

燃える産屋——炎の中で三皇子を産んだ伝説
木花之佐久夜毘売が一夜の契りで身ごもったと知らせると、瓊瓊杵尊は「一夜で身ごもるとは、私の子ではなく国津神の子ではないか」と疑った。木花之佐久夜毘売は深く傷つき、「私が産む子が天津神の御子であれば、火の中でも無事に産めるはずです」と宣言した。そして産屋に火を放ち、燃え盛る炎の中でついに三柱の皇子を産み落とした——火照命（ほでりのみこと・海幸彦）・火須勢理命（ほすせりのみこと）・火遠理命（ほおりのみこと・山幸彦）の三皇子が、炎の中から生まれた。このエピソードは「命がけで潔白を証明した母神の強さ」として語り継がれ、安産の神としての信仰の根拠ともなっている。

磐長姫命との対比——「花のような命」の起源
磐長姫命（いわながひめのみこと）は木花之佐久夜毘売の姉で、岩のように永遠の命を象徴する神とされる。大山津見神が二人の娘を共に嫁がせたのは「木花之佐久夜毘売は花のように栄え、磐長姫命は岩のように永遠に続く命を授けるため」だったが、瓊瓊杵尊が磐長姫命を断って木花之佐久夜毘売だけを選んだことで、天孫（天皇も含む人間）の命は「花のように美しく短いもの」になったとされる。この神話は「なぜ人間（神でさえ）の命は限りがあるのか」という人類共通の問いへの日本神話の答えであり、同時に「美を選んだことで短命になった」という価値選択の哲学を含む。

富士山と木花之佐久夜毘売——噴火を鎮めた女神
平安時代の延暦・貞観年間（9世紀）に富士山が大噴火を繰り返したことを受け、朝廷は噴火を鎮めるために富士山の神を浅間大神（木花之佐久夜毘売）として祀ることを決めた。806年（大同元年）に坂上田村麻呂が富士山本宮浅間大社を現在地に建立したとされる。「燃える産屋で炎に打ち勝った女神」——木花之佐久夜毘売の「火に勝つ」という神格が、噴火（火山）を鎮める女神として完璧に符合した。以来、富士山の火の神・山の神として浅間信仰が全国に広まり、「桜の女神」と「富士山の神」という二つの顔を持つ女神となった。